从1995年起周小川出任国家外汇管理局局长，第二年又被任命为中国人民银行副行长。

最能说明周小川经济学家本色的是，在屡获升迁的同时，周小川所著《走向开放型经济》一书获1994年度“安子介国际贸易著作奖”，论文《企业与银行关系的重建》和《社会保障：体制改革与政策建议》分获1994年、1997年度中国经济学界最高荣誉奖“孙冶方奖”。其间，周还以英文形式在国外发表了一些论文。

1998年周小川接替王岐山，出任中国建设银行行长。与当年在中国银行当副行长不同，一方面，这一次他的位置是一把手，另一方面他要管理的建行在前任王岐山行长的管理下，很有起色，而且这时四大国有银行的商业银行化程度更高了，学习国际先进银行的管理经验显得越来越重要。据说，他曾努力推动人事管理方面的激励机制改革方案的出台。遗憾的是，任期较短，他很快就调任证监会任主席了。

自上世纪90年代初涉足金融界，周小川先后任中国银行副行长、国家外汇管理局局长、中国人民银行副行长、中国建设银行行长。可以说亲身参与制订了中国银行业十年改革历程的每一个关键决策。但奇妙的是他从未担任过基层领导。

中国普通百姓认识周小川，更多的是他在证监会主席的任上。2000年任中国证券监督委员会第四任主席，是周小川职业生涯的一个高峰。周的任命宣布当日，沪深股市大幅高开，欢迎这位新锐的改革派官员。这被视为“业界和投资者对周小川均抱以高期望的信号”。

随着中国资本市场特别是股票市场的发展，中国证监会主席已经成为公众的焦点。证监会主席的一举一动、一言一行都被媒体和市场所关注。由于历史的原因，中国资本市场存在许多不规范的现象，这些现象不解决会影响资本市场的长期发展。周小川清楚地认识到中国资本市场的先天缺陷。建立一个规范的可持续发展的资本市场成为周小川的目标。于是他把保护投资者利益特别是中小投资者的利益作为重中之重，为此出台了一系列措施。

2001年《商业周刊》的“亚洲之星”评选中，中国证监会主席周小川入选“决策者之星”。评选委员会认为，在周小川履新以来，证监会出台的一系列引人注目的改革措施：诸如变“审批制”为“核准制”、引进国际会计准则、出台“退市令”、对操纵股价的违规行为进行严厉处罚等——使得中国的证券市场在深化改革、加强监管和规范化建设方面前进了一大步，越来越像美国的华尔街而非赌城拉斯维加斯。

2002年11月，周小川推出了他在证监会主席任上的最后一项重大改革：引入QFII(合格境外投资者)，市场对此反应冷淡。不久后周离任的消息传来，市场却以上涨表示“欢送”。银河证券首席经济学家左小蕾说，“周小川最大的贡献是为证券市场建立了规则”。

同年12月28日，周小川被任命为央行行长，再次被推到了中国金融改革的前沿。此时，新一届政府总理尚未正式出炉，无论是从惯例还是从速度上看，这项任命都是不同寻常的。仅仅就经济领域而言，金融改革将是中国新一代领导人所要面对的最急迫的问题。接任前一天，周小川还以“中国证券监督管理委员会主席”的身份，在上海谈论“上市公司建立现代企业制度”的问题。

央行行长的位置，原本是一个远离“公众”的角色，而周小川却一次次成为“公众人物”。有着商业银行、中央银行和证监会多重经历，同时身为经济学家的周小川，似乎有理由让人们相信他能成功把握好中国人民银行的航向。 2008年3月,在十一届全国人大一次会议上周小川再次被任命为中国人民银行行长，在接下来的任期中，人们期待着他能够自如地驾驭中国的货币政策，期待着中国经济继续创造奇迹。